Separando la Plaza Nueva de la de San Francisco, escenario de casi todos los grandes eventos ciudadanos se encuentra el actual Ayuntamiento. Situado hasta mediados del siglo XVI en el Corral del Olmo, a la espalda de la Catedral, se trasladará a la actual ubicación tras los esponsales de Carlos V en 1526. Un año después se inicaron las obras, que concluirán en 1572.
El encargado de diseñar y dirigir la obra sería el arquitecto Diego de Riaño, quien llevará a cabo el apeadero, la sala del cabildo bajo y la fachada de la plaza de San Francisco, aunque esta última sería terminada ya en el siglo XIX por Demetrio de los Ríos. La decoración original se realizó mediante grutescos y medallones con personajes históricos y mitológicos entre los que se encuentran Hércules o Julio César. Obra del sucesor de Riaño, Juan Sánchez, es el arquillo que conectaba con el desaparecido convento de San Francisco. A este maestro corresponde también la cúpula de la escalera, donde trabajará el escultor Roque Balduque.
En las dependencias altas se puede señalar la Sala Capitular, donde se exponen actualmente algunos de los más importantes fondos histórico-artísticos de la ciudad. Notables son los documentos de archivos, así como las obras de arte realizadas por algunos grandes maestros como Juan de Espinal, quien en 1760 realizara el lienzo de las Santas Justa y Rufina o el cuadro, de la imposición de la casulla a San Ildefonso, de Diego Velázquez.